Когда Лжедмитрий II снова пошел из Калуги к Москве, часть южных городов поддержала самозванца — так велико было недовольство «боярским царем». Восстали посадские люди и казаки в близлежащих городах Коломне и Кашире. Волнения перекинулись на зарайский посад. Посадские люди собрались «миром» и выступили за признание «законного царя Дмитрия». Но воевода Дмитрий Пожарский, не дрогнув, объявил о своей верности Москве. Со стрельцами и городовыми казаками он укрылся в кремле. Штурмовать неприступные каменные стены зачинщики мятежа даже не пытались — это было бесполезно. Их призывы к стрельцам тоже не принесли результата, свое воинство Дмитрий Пожарский крепко держал в руках. К тому же в крепости хранились все запасы продовольствия (на случай осады); там же, в надежном месте, держали свое добро зажиточные горожане. Именно они начали переговоры с непреклонным воеводой. Вскоре было заключено соглашение, по которому горожане отказались от «воровского царя» и поклялись верно служить Москве. В договорную грамоту был включен основной политический принцип воеводы Дмитрия Пожарского: «Будет на Московском царстве по-старому царь Василий, ему и служити, а будет кто иной, и тому также служити».
Более того, Дмитрий Пожарский выступил против сторонников самозванца в Коломне. Туда направился из Зарайска отряд служилых людей, которые заставили мятежных горожан «отложиться от вора».
Свержение царя Василия Шуйского освободило верного воеводу от присяги. «Семибоярщину», впустившую интервентов в Москву, Дмитрий Пожарский не признал, ее политика была явно антинациональной. Наступал решающий период жизни Дмитрия Пожарского, когда он активно включается в освободительную борьбу.
Центром освободительного движения на этот раз стала Рязань. На призыв Прокопия Ляпунова съезжались местные служилые люди, началось формирование ополчения, которое историки называют Первым ополчением. Боярское правительство немедленно послало в Рязанскую землю рать во главе с воеводой Григорием Сумбуловым. Прокопий Ляпунов был осажден в небольшом рязанском городке Пронске, с ним оставалось всего двести ратных людей. Город стоял на холме, окруженный деревянными стенами с башнями и воротами. Под каменной церковью Бориса и Глеба находился погреб, в котором, судя по писцовым книгам конца XVI века, хранились боеприпасы: «зелье и ядра и свинец и железо и пищали». К крепости примыкал острог, окруженный рвом и надолбами. Это была небольшая, но достаточно надежная пограничная крепость, в которой можно было отсидеться, конечно, если гарнизон достаточно силен. Но именно войска для обороны крепости и не хватало Ляпунову, положение его было отчаянным. Ратники Сумбулова и присоединившиеся к нему запорожские казаки обложили Пронск, учинив городу «великую тесноту».
Отношение Дмитрия Пожарского к Прокопию Ляпунову изменилось. Воевода видел в предводителе рязанского дворянства уже не мятежника, но вождя освободительной войны, и поспешил на помощь. Дмитрию Пожарскому, кроме зарайского гарнизона, удалось поставить под свое знамя отряды служилых людей из Коломны и Рязани. Войско двинулось к Пронску. Григорий Сумбулов не принял боя и поспешно снял осаду. Вскоре русские ратники во главе с Пожарским и Ляпуновым торжественно вступили в Рязань.
Таким образом, князь Дмитрий Пожарский стоял у истоков Первого ополчения, но в дальнейшем скромно отступил на второй план, передав единоличное командование Прокопию Ляпунову. Именно Ляпунова историки обычно считают организатором этого этапа освободительной войны против интервентов. Прокопий Ляпунов остался в Рязани, Дмитрий Пожарский возвратился в свой Зарайск. Порученную ему службу князь не мог бросить, никто не освобождал его от воеводства в Зарайске!
Возвратился он удивительно вовремя: на Зарайск напал со своими ратниками Сумбулов. Он подошел к городу ночью и неожиданно ворвался на посад. Дмитрий Пожарский мог отсидеться за неприступными стенами, но пассивное выжидание было не в его характере. На рассвете ратники Дмитрия Пожарского сами вышли из кремля. На улицах посада началась жестокая битва. Служилым людям помогали вооруженные чем попало посадские. Войско Григория Сумбулова было разбито и бежало от города. Запорожские казаки ушли в Литву, а сам Сумбулов с немногими людьми прибежал в Москву. Попытка боярского правительства с самого начала притушить пожар освободительного движения провалилась.
