Львиная же доля тайных дел приходится на ЦРУ, «рыцарей плаща и кинжала», как любят себя называть люди из Лэнгли (в американском обществе за ними закрепились и другие прозвища: «вирджинцы», «олимпийцы», «споуки» — призраки и т. д.).
Сразу после создания УСС начались акции против Германии, Японии и их союзников за океаном. Для этих целей в УСС создан отдел спецопераций (СО) во главе с Фрэнком Уизнером, бывшим резидентом УСС в Турции. После войны в ЦРУ отдел спецопераций сохранен, и им также долго руководил Уизнер. Отдел СО, как и отдел планирования ЦРУ были внутри организации всегда на особом счету, особенно при двух самых легендарных шефах ЦРУ — Аллене Даллесе и Ричарде Хелмсе. Сам Хелмс также начинал свой путь к вершине с руководства отделом СО. После Уизнера, покончившего с собой в период депрессии в конце 50-х годов, руль спецопераций доверяли только асам тайных дел, таким как Гудфеллоу, Хелмс, Бисселл, Уайз, Тайер. Почти все они выходцы из ветеранов УСС — «призыва Дикого Билла Донована».
Перечень наиболее значимых акций ЦРУ начнем с военных лет. Обычным методом войны с немцами и их сателлитами была заброска диверсионных мобильных групп, так называемых «Джетс». Такая группа под руководством Берга в ходе акции «Норд» взорвала военный завод в оккупированной немцами Норвегии и готовила покушение в нейтральной Швейцарии на германского ядерщика Гейзенберга. Группой «Джетс» в Норвегии и Дании руководил будущий глава ЦРУ 70-х годов Колби. Европейскую резидентуру УСС в швейцарском Берне возглавлял также будущий шеф ЦРУ Даллес, на его счету — операция по поддержке покушения на Гитлера в 1944 г. и акция «Факел» по свержению прогерманского режима во французском Виши. В то же время в Азии «Джетс» при поддержке спецгрупп «Хищники» и Д-101, расформированных после 1945 г., вели террор в тылу японцев, вербуя в свои группы дикарей бирманских и тайских племен, отличавшихся умением воевать в джунглях и умеренным каннибализмом в отношении пленных японцев.
Эти принципы в выборе союзников будут характерны для ЦРУ в течение всего века. Пригодятся и сицилийские мафиози, и албанские наркоторговцы, и дикие афганские племена пуштунов, и ирландские террористы. Так, на связь с сицилийской каморрой ЦРУ вышло еще в 1943 г. при подготовке американского десанта на Сицилию. Впоследствии за связи с боссами каморры Лучано и Дженовезе отвечал офицер ЦРУ Палетти, итальянец по происхождению. Когда в 1981 г. левые террористы в Италии похитили американского генерала Доузнера, ЦРУ, ДИА и военная контрразведка АСА в ходе операции по его розыску «Зимний урожай» вновь работали в связке ς итальянской мафией, о чем просочились сведения из итальянской СИСДЕ.
Диверсионные рейды создали ЦРУ репутацию опасной и ни с чем не считающейся для достижения своих целей службы. После реорганизации ЦРУ в 1947 г. недолгий период случайных руководителей (Сойера, Хилленкетера, Рэборна, Смита) сменила эпоха Даллеса, а спецоперации стали главным скальпелем Лэнгли. Сразу в 1947 г. по приказу начальника СО ЦРУ Уизнера начата операция «Бартоломью» по подавлению в Западной Европе коммунистического движения и сторонников СССР. В ходе ее осуществлено покушение на лидера коммунистов Италии Тольятти (1948 г.) и убийство главы бельгийской компартии Лео (1951 г.). Эти акции организовал оперативник («споук») ЦРУ Паш (бывший эмигрант из России Пашковский), впоследствии офицер военной контрразведки АСА и куратор ядерного проекта США «Манхэттен». Тот же Паш по заданию Уизнера работал с русскими террористами НТС и бандеровцами ОУН, готовившими теракты против Советского Союза.
В эти же годы агенты ЦРУ в Италии во главе с Вайеном совместна с итальянскими спецслужбами СИСМИ и СИСДЕ готовили правых террористов группы «Гладио» («Меч») на своей секретной базе на острове Сардиния. Впоследствии, в 70-е годы, «Гладио» вышла из подчинения и стала откровенно террористической организацией итальянских нацистов. В 50-е же годы резидент ЦРУ в Корее Харт готовил диверсии против северокорейцев, а будучи в 1955 г. переведен в Таиланд, занялся подготовкой террористов из укрывшихся здесь гоминьдановцев генерала Ли Ми, приторговывая вместе с ними тайским героином. Здесь же, в дальней Азии, резидент ЦРУ Уайт готовил боевиков из вьетнамцев Хо Ши Мина, развернувших затем оружие против самих же американцев.